Có ít thông tin được biết đến về những năm tháng đầu đời của Mithridates. Khi Aspurgus qua đời vào năm 38, Mithridates đã trở thành vị vua đồng cai trị với mẹ của mình, Gepaepyris. Vào một thời điểm nào đó trước năm 45, Hoàng đế La Mã Claudius, đã cho Mithridates cai trị toàn bộ vương quốc Bosporos. Claudius đã công nhận và phong cho ông là vị vua hợp pháp của Bosporos. Trong năm 45, vì một lý do không rõ nào đó, Claudius đã bắt Mithridates phải thoái vị và thay thế ông bằng cậu em trai là Cotys I. Claudius đã cho rút các đơn vị đồn trú La Mã dưới quyền Aulus Didius Gallus khỏi vương quốc Bosporos và chỉ để lại một vài cohort cùng với viên kỵ sĩ La Mã Gaius Julius Aquila ở Bosporos.

Mithridates xem thường điều này. Ông không tin Cotys I, Aquila và cố gắng để giành lại ngai vàng của mình. Mithridates đã có thể lôi kéo các thủ lĩnh của các bộ lạc địa phương và khiến họ đào ngũ rồi trở thành đồng minh của ông. Nhờ thế mà ông đã có thể nắm quyền kiểm soát các bộ lạc địa phương và tập hợp được một đội quân để có thể tuyên chiến với Cotys I và Aquila. Khi Cotys I và Aquila nghe tin tức về cuộc chiến này, họ lo sợ rằng cuộc xâm lược sắp xảy ra. Cả hai đều biết rằng họ có sự hỗ trợ từ Claudius. Mithridates cùng với quân đội của ông đã quyết chiến với quân đội của Cotys I và đạo quân của Aquila, trong một cuộc chiến tranh kéo dài ba ngày, nhưng kết quả là Cotys I và Aquila đã giành được chiến thắng dễ dàng tại sông Don.

Mithridates biết rằng kháng cự là vô vọng và cân nhắc cầu xin một lời thỉnh cầu sự tha thứ tới Claudius. Mithridates đã quay sang nhờ một thành viên của bộ lạc địa phương có tên là Eunones, giúp đỡ ông. Eunones sau đó đã phái sứ thần đến Rome và dâng lên Claudius một lá thư từ Mithridates.

Trong lá thư của Mithridates gửi cho Hoàng đế, Mithridates đã chào hỏi và bày tỏ với ông một niềm vinh dự lớn lao và sự tôn trọng của vị vua này đối với vị vua kia. Mithridates đã cầu xin Claudius tha thứ cho mình và tha cho được thoát khỏi một đám rước khải hoàn hoặc hình phạt tử hình. Claudius đã không chắc chắn về việc làm thế nào để trừng phạt hay đối phó với Mithridates. Mithridates đã bị bắt và đưa đến Rome như một tù nhân.

Claudius đã rất ấn tượng với sự cầu xin dung thứ của Mithridates từ bức thư của ông và cho phép Mithridates được sống sót. Ông đã được tha thứ và không phải chịu bất kỳ hình phạt tử hình và lưu đày nào. Mithridates đã sống như một vị vua bị lưu đày cơ cực cho đến khi ông qua đời. Ông không bao giờ kết hôn và cũng không có con.